本作是为了纪念在1996年起开始的《游戏王》系列漫画连载二十周年所推出的动画电影。 在跨越无数的试练后，武藤游戏与身体内的另一人格“暗游戏”进行最终决战并获胜，在作出正式诀别后踏上各自的旅途。 在经历一段时间后，游戏等人重新回归平凡的生活。然而，一名自称蓝神的神秘少年却出现在他们的眼前。另一方面，将暗游戏视为劲敌的海马濑人，在暗游戏消失的地方发掘“千年积木”并打算将其重新完成，试图再度复活暗游戏。
人类消失后，地球经历了漫长的岁月。 位于日本首都东京银座的「银河楼」酒店，至今仍在营业中。 工作人员是以酒店机器人八千代为中心，在各个部门工作的员工机器人们。它们一边等待老板的归来和再次迎接人类的时刻，一边在没有住客的酒店里专心致志地工作，这样的日子仿佛永无止境。 而对于这样的八千代等人，现在，小小的奇迹即将发生——
完全不相信妖怪存在的芦屋花绘，某天突然被一个毛茸茸的妖怪缠上，从此“葬送”了平凡的高中生活。
拥有名为“个性”的超常能力的人类的存在变得理所当然的世界。与No.1英雄·欧尔麦特相遇了的“无个性”少年·绿谷出久，小出他的隐藏的英雄资质被发现，并继承了欧尔麦特的“个性”——ONE FOR ALL。而后小出成功地进入了英雄辈出的名门校·雄英高校，与同学们过着互相比试切磋琢磨的每一天。 雄英高校的学生们激烈比试的大活动「雄英体育祭」、在职业英雄手下磨练技艺的「职场体验」、与“英雄杀手”斯坦因的死斗、期末考试中与欧尔麦特的战斗，然后是与敌联合的死柄木吊的邂逅…。在一个个试炼面前，目标着成为职业英雄而果敢的站了出来的出久。另一方，死柄木与欧尔麦特的宿敌·ALL FOR ONE的同伴也增加了，并伺机蠢蠢欲动。为了成为最棒的英雄的出久的步伐、以及与敌人们的战斗，日渐加速！
“為せ 汝の欲することを” かつて世界を救った英雄達がいた。 数多の英雄達は〈破壊〉の力と戦い、 この世界を守ったのだ。 そして、時は流れ―― 英雄たちは歴史の彼方へと去り、 彼らの力を身に纏い戦う〈継承者〉と呼ばれる 少年少女達に世界の運命は託されることとなった。 〈継承者〉の頂点に立つ〈セブンナイツ〉の一人、 少女ファリアは押し寄せる〈破壊〉の軍勢との戦いの中、 ネモと名乗る一人の少年を救う。 激戦の中、 ネモは自らも知らぬままに〈英雄〉の力を喚起し、 〈継承者〉としての力を振るう。 だが、彼の〈英雄〉は 誰も知らぬ、誰も語らぬ者だった。 そしてこの時より始まるのだ。 過去と現在の交錯する魂の旅路が――
15世纪的欧洲某国。在跳级中被允许进入大学的神童拉法尔。他回应了周围的期待，宣布将专攻当时最重要的神学。但是，从以前开始就热心投入的对天文的热情一直没有被抛弃。 有一天，他遇到了一位名叫休伯特的神秘学者。因为触犯了基于异端思想的禁忌而受到拷问，被关进监狱的休伯特。 他研究的是关于宇宙的冲击性的“某个假说”——。
